зависимость удельной продукции морских беспозвоночных от

БИОЛОГИЯ МОРЯ, 2006, том 32, № 4, с. 277–281
УДК 574.55:57.017.6
ПРОДУКЦИОННАЯ БИОЛОГИЯ
ЗАВИСИМОСТЬ УДЕЛЬНОЙ ПРОДУКЦИИ МОРСКИХ
БЕСПОЗВОНОЧНЫХ ОТ ПРОДОЛЖИТЕЛЬНОСТИ
ИХ ЖИЗНИ: АНАЛИТИЧЕСКАЯ МОДЕЛЬ
© 2006 г. В. Н. Золотарёв, С. В. Стадниченко
Одесский филиал Института биологии южных морей НАН Украины, Одесса 65011, Украина
e-mail: shmussel@paco.net
Статья принята к печати 31.01.2006 г.
На основе общего уравнения динамики численности популяций со стационарной возрастной структурой
обосновано уравнение, определяющее зависимость удельной продукции животных (C) от продолжительности их
жизни (tp): C = –ln p/(tP – t0), где tp – возраст животных, количество которых составляет определенную долю (р)
от численности начальной когорты; t0 – возраст животных младшей возрастной группы в изучаемой выборке или
популяции. Полученная аналитическая модель не противоречит ранее опубликованным эмпирическим зависимостям удельной продукции животных от продолжительности их жизни и подтверждается данными по соотношению этих характеристик у мидии Mytilus galloprovincialis из Черного моря, а также у других морских беспозвоночных.
Ключевые слова: морские моллюски, продолжительность жизни, удельная продукция, Черное море,
Mytilus galloprovincialis.
The relationship between specific production and life span of marine invertebrates: an analytical model.
V. N. Zolotarev, S. V. Stadnichenko (Odessa Branch, Institute of Biology of Southern Seas, National Academy of Sciences of the Ukraine, Odessa 65011, Ukraine)
Based on the general equation for abundance dynamics of populations with stationary age structure, the authors derived the equation defining the relationship between specific production (C) and life span (tp) of marine invertebrates:
C = –ln p / (tP – t0), where tp is the age of animals, which form a part (р) of total numbers of initial cohort; and t0, the age
of the youngest individuals in an investigated sample or a population. This analytical model is consistent with the previous empirical equations for the relationship between specific production and life span of animals and is confirmed by data
on the mussel Mytilus galloprovincialis from the Black Sea and other marine invertebrates. (Biologiya Morya, Vladivostok, 2006, vol. 32, no. 4, pp. 277–281).
Key words: marine mollusks, life span, specific production, Black Sea, Mytilus galloprovincialis.
Для многих гидробионтов было показано снижение Р/В-коэффициента, или удельной продукции, при
увеличении продолжительности их жизни (Waters,
1969; Заика, 1970, 1972, 1983; Leveque et al., 1977;
Robertson, 1979; Алимов, 1981, 1989; Манушин, 1999;
Cusson, Bourget, 2005). Представление о том, что продукция зависит лишь от одного главного фактора, подвергается критике как упрощенное (McLaren, Corkett,
1984), тем не менее, вывод о зависимости удельной
продукции от продолжительности жизни животных
разных систематических групп – от микроорганизмов
до рыб – рассматривается как фундаментальное общебиологическое обобщение (Винберг, 1985).
Соотношение анализируемых популяционных характеристик обычно описывается эмпирическим уравнением вида:
нейной регрессии, в которых продолжительность жизни
служит одним из факторов изменчивости Р/В-коэффициента (Cusson, Bourget, 2005), также являются эмпирическими.
На основе теоретического анализа обратная зависимость между C и τm была показана для популяций
животных с экспоненциальным ростом, в частности,
для микроорганизмов, размножающихся делением
(Заика, 1983), а также рассматривалась как следствие
соотношения удельной продукции с параметрами уравнения роста при различных вариантах возрастной
структуры популяции (Заика, Островская, 1971; Заика,
1983).
Нами предлагается модель, основанная на общем
уравнении динамики численности популяций со стационарной возрастной структурой:
C = kτm–b,
Nt = N0 e–Zt,
(1)
(2)
где Nt – количество животных возраста t, N0 – численность исходной возрастной группы, Z – коэффициент
смертности. Существенным этапом этого анализа является выбор показателя, который характеризует продолжительность жизни животных и в наибольшей мере соответствует такой модели.
где C – удельная продукция, τm – продолжительность
жизни, k и b – коэффициенты. Значение b часто принимается равным 1 (Заика, 1972, 1983; Алимов, 1981; Манушин, 1999), а коэффициент k рассматривается как постоянная, характерная для таксономической группы
животных (Заика, 1983). Модели множественной ли277
ЗОЛОТАРЕВ, СТАДНИЧЕНКО
278
Показатели продолжительности жизни
При оценке возрастных изменений продуктивности животных в качестве показателя продолжительности их жизни используются различные характеристики:
максимальный возраст (Cusson, Bourget, 2005); возраст
наиболее крупной особи, который рассчитывается по
коэффициентам уравнения роста Берталанфи (Заика,
1983); возраст животного, которое имеет средний из
максимальных размеров в выборках из разных популяций рассматриваемого вида (Алимов, 1981), и возраст,
до которого доживает определенная часть особей одного поколения (Заика, 1983; Манушин, 1999; McQuaid,
Lindsay, 2000).
Оценка продолжительности жизни по особям с
предельным возрастом или размером имеет существенный недостаток, а именно: зависимость от размера выборок, поскольку с увеличением числа изученных особей растет вероятность встречи более старого или более
крупного животного. При этом в ряде популяций максимальные размеры животных выше теоретически предельных, рассчитанных по уравнению роста, что вообще исключает возможность вычисления возраста наиболее крупных особей и, соответственно, оценок продолжительности жизни в таких популяциях по особям с
максимальными размерами.
Использование сведений о возрасте, которого достигает некоторая часть одного поколения, лишено этих
недостатков, однако к наиболее старым животным
обычно относят довольно значительную долю – от 5 до
10% (Заика, 1983) либо даже от 1 до 10% (Манушин,
1999) начальной численности одного поколения. В результате популяции, имеющие равные значения τm, относятся к одной группе, но количество особей старших
возрастных классов в этих популяциях может различаться в несколько раз. Поэтому в качестве показателя
продолжительности жизни tp целесообразнее рассматривать возраст животных, количество которых Nt составляет фиксированную долю p от численности начальной когорты N0:
p = Nt/N0.
(3)
При подстановке в выражение (3) значений Nt и
N0, определяемых уравнением (2), показатель продолжительности жизни животных tP приобретает вид:
tP = t0 – ln p/Z,
(4)
где t0 – возраст животных младшей возрастной группы,
Z – коэффициент смертности. Частота встречаемости
наиболее старых животных может быть задана произвольно. В частности, при анализе продолжительности
жизни морских моллюсков использованы три значения
этого показателя – 0.05, 0.01 и 0.001 (Золотарев 1982,
1989), при этом наиболее близкими к максимальному
возрасту животных оказались расчетные показатели tP
в случае p = 0.01. Этот же уровень встречаемости наиболее старых особей p при t0 = 0 был принят в уравнении (4) для оценки продолжительности жизни дву-
створчатого моллюска Perna perna (McQuaid, Lindsay,
2000).
Продолжительность жизни можно также определить как возраст животных, количество которых в данной и последующих возрастных группах составляет определенную долю p от общей численности популяции
или выборки (Золотарев, 1982, 1989). В этом случае
продолжительность жизни tP можно оценить по тому
же уравнению (4), но с иным определением p. Зависимость (4) корректна для популяций как с непрерывным,
так и с дискретным пополнением молодью (Золотарев,
1982, 1989).
Аналитическая модель соотношения
удельной продукции с продолжительностью жизни
животных
Одним из способов выявления продукционных
свойств животных является оценка удельной продукции С (годового P/В-коэффициента) по их смертности
(Brey, 1986; Norte, 1988; Brey et al., 1990). Этот подход
основан на том, что в стационарной популяции коэффициент смертности Z равен С (Allen, 1971). Поэтому
из уравнения (4) при замене в нем Z на С после простых
преобразований следует:
C = –ln p/(tP – t0).
(5)
Для трех уровней p (0.05, 0.01 и 0.001) теоретические соотношения удельной продукции C с продолжительностью жизни животных tP, согласно зависимости
(5) при t0 = 0, имеют следующий вид:
C = 2.996/t0.05,
C = 4.605/t0.01,
C = 6.908/t0.001.
(6)
(7)
(8)
Полученное аналитическим путем уравнение (5)
характеризует обратную зависимость удельной продукции от продолжительности жизни tP. При t0 = 0 оно
полностью соответствует эмпирическому соотношению
(1), в котором b = 1 (C = k/τm). Однако аналитически
выведенная зависимость (5) имеет ряд преимуществ по
сравнению с аналогичным эмпирическим уравнением.
1). Показатель tP не зависит от объема изученного
материала (Золотарев, 1982, 1989). Это позволяет корректно сравнивать данные о продолжительности жизни
животных, полученные при анализе проб с различным
количеством особей. Связь вычисленных значений tP с
уровнем встречаемости старых особей дает возможность прогнозировать максимальный возраст животных
при заданном числе изученных особей.
2). В аналитическом уравнении учитывается возраст животных любого начального возрастного класса,
что позволяет применять зависимость (5) для расчетов
продолжительности жизни в популяциях, для которых
по каким-либо причинам отсутствуют данные о численности младших возрастных групп.
3). Коэффициент k в эмпирическом уравнении (1)
рассматривался обычно лишь как чисто эмпирический
БИОЛОГИЯ МОРЯ том 32 № 4 2006
ЗАВИСИМОСТЬ
показатель, не имеющий определенного биологического смысла, даже когда его изменчивость связывалась с
проявлением таксономических различий анализируемых животных (Заика, 1983). Аналог же этого коэффициента (–ln p) в аналитическом уравнении (5) характеризует частоту встречаемости особей старших возрастных групп и может быть определен независимо от
расчетов параметров уравнения (5) по эмпирическим
данным. Из сопоставления уравнений (1) и (5) следует,
что коэффициент k зависимости (1) соответствует показателю –ln p выражения (5), т.е. становится понятной
суть коэффициента k эмпирических уравнений (1), не
вытекающая непосредственно из их анализа.
4). Как следует из зависимости (4), продолжительность жизни tP определяется лишь коэффициентом
смертности животных. Поэтому можно полагать, что
выведенное соотношение (5) является общим при оценке продукционных свойств животных любых систематических групп. Так, для микроорганизмов, которые
размножаются делением, продолжительность жизни
клеток τр определяется временем между их делениями
(g). Количество таких разделившихся клеток равно половине новой численности их популяции после деления
(р = 0.5). В этом случае уравнение (5) при t0 = 0 приобретает следующий вид: С = –(ln 0.5)/g, полностью соответствуя зависимости удельной продукции микроорганизмов от времени их генерации, обоснованной ранее
иными подходами (Заика, Макарова, 1970; Заика, 1983).
Применимость аналитической модели соотношения
удельной продукции с продолжительностью жизни
животных
Полученное уравнение (5) использовали при анализе соотношений удельной продукции с различными
показателями продолжительности жизни мидии Mytilus
galloprovincialis из 28 поселений в северо-западной части Черного моря. Индивидуальный возраст моллюсков
устанавливали по количеству годовых слоев роста во
внутреннем перламутровом слое раковины (Шурова,
Золотарев, 1988). Годовую продукцию определяли по
одноразовым выборкам как сумму продукции отдельных возрастных групп (Шурова, Стадниченко, 2001).
Для каждого поселения по уравнению (5) были рассчи-
279
таны три показателя продолжительности жизни для
значений p, равных 0.05, 0.01 и 0.001. Максимальный
возраст моллюсков, выявленный по отдельным выборкам, в большинстве случаев ближе к показателю продолжительности жизни t0.05 (p = 0.05), реже – к t0.01
(p = 0.01).
По данным о максимальном возрасте мидий tm и
рассчитанным значениям t0.05, t0.01, t0.001 получены следующие эмпирические уравнения гиперболической зависимости:
C = 2.911/t0.05 (mk = 0.134; R2 = 67.3%),
C = 4.475/t0.01 (mk = 0.206; R2 = 67.3%),
C = 6.713/t0.001 (mk = 0.308; R2 = 67.3%),
C = 3.638/tm (mk = 0.281; R2 = 16.0%),
(9)
(10)
(11)
(12)
где mk – ошибка коэффициента k, R2 – коэффициент детерминации.
Согласно уравнениям (9)–(12), удельная продукция мидий уменьшается при возрастании продолжительности их жизни (рис. 1). При этом наименее точными являются оценки удельной продукции по максимальному возрасту животных в соответствии с зависимостью (12), для которой коэффициент детерминации
равен всего 16%.
Коэффициент k в полученных уравнениях (9)–(11)
всегда меньше, чем в теоретических зависимостях
(6)–(8) с тем же значением tP, однако разность теоретического и эмпирического коэффициентов в однотипных
уравнениях статистически недостоверна (критерий достоверности разности td = 0.63, тогда как t0.95 = 2.0). Нет
статистически значимых различий между обоими вариантами коэффициента k (F = 0.48, P = 0.491) и в линейных модификациях рассматриваемых теоретических и
эмпирических зависимостей С = k(1/tp), в которых в качестве независимой переменной рассматривается показатель 1/tp.
Одной из причин отклонения эмпирических значений удельной продукции от теоретических, очевидно,
являются погрешности определения коэффициента
смертности животных. Значения последнего используются в расчетах и продукции, и продолжительности
жизни мидий на основе предположения о стационарной
возрастной структуре их поселений. Однако структура
Рис. 1. Зависимость удельной продукции мидии Mytilus galloprovincialis из северо-западной части Черного моря от продолжительности
жизни t0.01, определяемой возрастом моллюсков, количество которых составляет 0.01 от численности начальной возрастной группы.
Кривая – теоретические соотношения по уравнению (7).
БИОЛОГИЯ МОРЯ том 32 № 4 2006
280
ЗОЛОТАРЕВ, СТАДНИЧЕНКО
Рис. 2. Зависимость Р/В-коэффициента морских беспозвоночных из различных районов Мирового океана от продолжительности их
жизни t0.01, определяемой возрастом животных, количество которых составляет 0.01 от численности начальной возрастной группы.
Моллюски – Arctica islandica, Donax hanleyanus, D. trunculus, D. vittatus, Ensis macha, Eurhomalea exalbida, Laevilacunaria antarctica, Lissarca miliaris, L. notorcadensis, Littorina saxatilis, L. obtusa, Mytilus edulis, Tagelus dombeii, Venus antique, Yoldia eightsi; амфипода – Bovallia gigantea; изоподы – Aega antarctica, Seralis polita; полихеты – Amphicteis gunneri, Ophionotus hexactis. Кривая – теоретические соотношения по уравнению (7).
реальных поселений моллюсков в той или иной мере
отклоняется от стационарной (Буяновский, 2004), в том
числе в связи с увеличением выживаемости небольшого
числа наиболее старых особей – так называемый эффект Мафусаила (Luckinbill, Foley, 2000; Золотарев,
Шурова, 2001), что и увеличивает изменчивость показателей продолжительности жизни моллюсков, рассчитываемых по коэффициенту их смертности. Тем не менее коэффициент детерминации полученных уравнений
(8)–(10) сравнительно высок – 67.3%.
Аналитическому уравнению (7) близка также зависимость от продолжительности жизни и годового
Р/В-коэффициента, что видно (рис. 2) из соотношения
этих характеристик для 20 видов морских беспозвоночных из различных районов Мирового океана:
P/B = 4.425/t0.01 (mk = 0.092; R2 = 98.6%).
(13)
Значения t0.01 были определены по уравнению (4)
на основе опубликованных данных о смертности
(Ansell, Lagardère, 1980; Brey et al., 1990; Погребов,
Максимович, 1990; Brey, Clarke, 1993; Urban, 1996;
Lomovasky et al., 2002; Cardoso, Veloso, 2003). Угловые
коэффициенты линейных модификаций соотношения
(13) и теоретической зависимости (7) также не имеют
статистически значимых различий (F = 3.41, P = 0.069).
Поскольку уравнение (5) применимо к животным
различных систематических групп, выражение коэффициента k, определенное по встречаемости особей
максимального возраста (k = –ln p), позволяет оценить
частоту встречаемости таких особей, сведения о которых служили основой опубликованных эмпирических
уравнений зависимости удельной продукции животных
от продолжительности их жизни. Так, общее уравнение
для определения удельной продукции у различных видов морских и пресноводных червей, ракообразных,
моллюсков, иглокожих и рыб (всего 165 измерений)
имеет следующий вид: C = 3.81/τm (Манушин, 1999).
При этом продолжительностью жизни τm считали воз-
раст, до которого доживали 1–10% животных одного
поколения. Расчетная же частота встречаемости особей
максимального возраста по коэффициенту k в этом
уравнении (3.81) составляет 2.2%, т.е. полностью соответствует фактическим условиям оценки продолжительности жизни гидробионтов. Значения этого же коэффициента в уравнениях для отдельных групп червей
(Заика, 1983) равны 5.0 и 5.15. Это соответствует частоте встречаемости особей максимального возраста
0.0068 и 0.0058.
Таким образом, полученная аналитически зависимость удельной продукции животных от продолжительности их жизни подтверждается эмпирическими
данными по соотношению этих характеристик у мидии
Mytilus galloprovincialis и у других морских беспозвоночных, а также не противоречит ранее опубликованным уравнениям, описывающим эту зависимость (Заика, Макарова, 1970; Заика, 1983; Манушин, 1999).
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Алимов А.Ф. Функциональная экология пресноводных двустворчатых моллюсков. Л.: Наука. 1981. 248 с.
Алимов А.Ф. Введение в продукционную гидробиологию. Л.:
Гидрометеоиздат. 1989. 52 с.
Буяновский А.И. Пространственно-временная изменчивость
размерного состава в популяциях двустворчатых моллюсков, морских ежей и десятиногих ракообразных. М.:
ВНИРО. 2004. 306 с.
Винберг Г.Г. Продукция популяций и сообществ водных организмов и методы ее изучения. Свердловск: УНЦ АН
СССР. 1985. С. 3–18.
Заика В.Е. Зависимость продуктивности водных моллюсков
от продолжительности жизни // Океанология. 1970.
Т. 10, вып. 4. С. 702–708.
Заика В.Е. Удельная продукция водных беспозвоночных. Киев: Наукова думка. 1972. 148 с.
Заика В.Е. Сравнительная продуктивность гидробионтов. Киев: Наукова думка. 1983. 208 с.
Заика В.Е., Макарова Н.П. Теоретический анализ продукционного процесса в бактериопланктоне // Продукция и
БИОЛОГИЯ МОРЯ том 32 № 4 2006
ЗАВИСИМОСТЬ
пищевые связи в сообществах планктонных организмов.
Киев: Наукова думка. 1970. С. 141–150.
Заика В.Е., Островская Н.А. Скорость роста, продолжительность жизни и удельная продукция моллюсков // Журн.
общ. биол. 1971. Т. 32, № 3. С. 317–322.
Золотарев В.Н. Оценка продолжительности жизни в популяциях двустворчатых моллюсков // Журн. общ. биол.
1982. Т. 43, № 2. С. 249–260.
Золотарев В.Н. Склерохронология морских двустворчатых
моллюсков. Киев: Наукова думка. 1989. 112 с.
Золотарев В.Н., Шурова Н.М. Продолжительность жизни
гидробионтов как экологический индикатор // Наук. зап.
Терноп. держ. пед. унів. Серія Біологія. Спец. випуск:
Гідроекологія. 2001. № 3 (14). С. 52–53.
Манушин И.Е. Удельная продукция и максимальная продолжительность жизни в популяциях водных пойкилотермных животных // Матер. IV науч. конф. Беломор. биол.
ст., 11–12 августа 1999 г. М.: Русский университет.
1999. С. 42–43.
Погребов В.Б., Максимович Н.В. Продукционные характеристики массовых литоральных моллюсков Белого и Баренцева морей в условиях локальных градиентов среды //
Биол. моря. 1990. № 3. С. 20–27.
Шурова Н.М., Золотарев В.Н. Сезонные слои роста в раковинах мидии Черного моря // Биол. моря. 1988. № 1.
С. 18–22.
Шурова Н.М., Стадниченко С.В. Продукционные свойства
мидии Mytilus galloprovincialis северо-западного шельфа
Черного моря // Экол. моря. 2001. Вып. 56. С. 91–95.
Allen J.A. Relation between production and biomass // J. Fish.
Res. Board Can. 1971. Vol. 28. P. 1573–1581.
Ansell A.D., Lagardère F. Observations on the biology of Donax
trunculus and D. vittatus at Ile d'Oléron (French Atlantic
Coast) // Mar. Biol. 1980. Vol. 57. P. 287–300.
Brey T. Estimation of annual P/B-ratio and production of marine
benthic invertebrates from length-frequency data // Ophelia.
1986. Suppl. 4. P. 45–54.
Brey T., Arntz W.E., Pauly D., Rumohr H. Arctica (Cyprina) islandica in Kiel Bay (Western Baltic): growth, production
and ecological significance // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1990.
Vol. 136. P. 217–235.
БИОЛОГИЯ МОРЯ том 32 № 4 2006
281
Brey T., Clarke A. Population dynamics of marine benthic invertebrates in Antarctic and subantarctic environments: are there
unique adaptations? // Antarct. Sci. 1993. Vol. 5, no. 3.
P. 253–266.
Cardoso R.S., Veloso V.G. Population dynamics and secondary
production of the wedge clam Donax hanleanus (Bivalvia:
Donacidae) on a high-energy subtropical beach of Brazil //
Mar. Biol. 2003. Vol. 142. P. 153–162.
Cusson M., Bourget E. Global patterns of macroinvertebrate production in marine benthic habitats // Mar. Ecol. Progr. Ser.
2005. Vol. 297. P. 1–14.
Leveque C., Durand J.-R., Ecoutin J.-M. Relations entre le rapport
P/B et la longévité des organisms // Cah. ORSTOM. Hydrobiol. 1977. Vol. 11. P. 17–31.
Lomovasky B.J., Brey T., Morriconi E., Calvo J. Growth and production of the venerid bivalve Eurhomalea exalbida in the
Beagle Channel, Tierra del Fuego // J. Sea Res. 2002.
Vol. 48. P. 209–216.
Luckinbill L.S., Foley P. Experimental and empirical approaches
in the study of ageing // Biogerontology. 2000. Vol. 1. P. 3–
13.
McLaren I.A., Corkett C.J. Singular, mass-specific P/B ratios cannot be used to estimate copepod production // Can. J. Fish.
Aquat. Sci. 1984. Vol. 41. P. 828–830.
McQuaid C.D., Lindsay T.L. Effect of wave exposure on growth
and mortality rates of the mussel Perna perna: bottom-up
regulation of intertidal populations // Mar. Ecol. Progr. Ser.
2000. Vol. 206. P. 147–154.
Norte A.G.C. del. Aspects of the growth, recruitment, mortality
and reproduction of the scallop Amusium pleuronectes (L.)
in the Lingayen gulf, Philippines // Ophelia. 1988. Vol. 29.
P. 153–168.
Robertson A.I. The relationship between annual production: biomass ratios and lifespans for marine macrobenthos // Oecologia. 1979. Vol. 38. P. 193–202.
Urban H.-J. Population dynamics of the bivalves Venus antique,
Tagelus dombeii, and Ensis macha from Chile at 36 degree
S // J. Shellfish Res. 1996. Vol. 15. P. 719–727.
Waters T.F. The turnover ratio in production ecology of freshwater invertebrates // Amer Nat. 1969. Vol. 103. P. 173–185.